Cuando el ambiente decide tu sexo: el curioso caso de Bonellia viridis

Manuel Ballesteros
Profesor Emérito
Universitat de Barcelona
mballesteros@ub.edu

Los Equiuroideos

Los equiuroideos, llamados comunmente gusanos cuchara (spoon worms en inglés), son gusanos marinos de cuerpo blando que habitan los fondos arenosos o fangosos e incluso los fondos rocosos de todos los mares, desde la zona litoral hasta fondos hadales oceánicos. Se conocen unas 150 especies que se alimentan principalmente de la materia orgánica presente en los sedimentos y fondos marinos, que recogen gracias a una trompa o probóscide más o menos extensible.

Hasta el año 2007 estaban considerados como un filo independiente pero Struck et al. (2007) mediante análisis moleculares, y aunque son gusanos insegmentados, demostraron sus claras afinidades con el filo de los Annelida; actualmente se les considera anélidos derivados que han perdido secundariamente la segmentación y se incluyen en la clase de los Polychaeta, formando la subclase de los Echiura, estando muy cercanos molecularmente a la familia de los Capitellidae.  Los gusanos cuchara también tienen larvas trocoforianas como los poliquetos. Goto (2016) ha realizado un interesante estudio sobre la filogenia de los Equiúridos (Figura 1). La especie Urechis unicinctus, conocido vulgarmente como “pez pene” y que habita en fondos litorales de China, Korea y Japón es considerado un manjar exquisito en esos paises, consumido frecuentemente crudo.

Figura 1. Diversidad morfológica de los Echiura según el trabajo de Goto (2016). (A) Echiurus echiurus; (B) Urechis unicinctus; (C) Urechis sp. 1; (D) Arhynchite hayaoi; (E) Arhrynchite sp. 1; (F) Ikedosoma gogoshimense; (G) Ochetostoma erythrogrammon; (H) Ochetostoma sp. 1; (I) Ochetostoma sp. 2; (J) Listriolobus sorbillans; (K) Thalassema sp. 1; (L) Lissomyema exilii; (M) Anelassorhynchus sp. 5; (N) Anelassorhynchus sp. 9; (O) Anelassorhynchus sp. 13; (P) Anelassorhynchus sp. 12; (Q) Anelassorhynchus sp. 3; (R) Anelassorhynchus sp. 2; (S) An. sp. 7; (T) Acanthobonellia sp. 1; (U) Ikedella misakiensis; (V) Bonellia sp. 2; (W) Ikeda taenioides. Fotografías, H. Kajihara (A), R. Goto (B, C, F–K, M, O, Q, S, V), H. Ishikawa (D, E, N, P, U), A. E. Migott (L), A. Anker (R, T)

La familia Bonelliidae comprende unas 78 especies incluidas en unos 30 géneros, la mayoría de ellos con pocas especies, siendo el género Bonellia el que tiene más especies descritas, con nueve. En esta familia, las especies tienen en general un gran dimorfismo sexual, con hembras de varios centímetros o decímetros y machos enanos (1-3 mm) que viven dentro de las hembras y las fertilizan internamente. Las hembras depositan huevos con gran cantidad de vitelo incluidos en masas gelatinosas, de los cuales emergen larvas ciliadas que al cabo de dos/tres dias se transforman en trocóforas con dos bandas ciliadas (prototroca y telotroca). Estas larvas están ligeramente pigmentadas de verde y tienen un tubo digestivo sin boca ni ano, por lo que se alimentan durante su etapa larvaria de sus reservas de vitelo (larvas lecitotróficas). Las larvas trocóforas de Bonellia viridis tienen dos ojos rudimentarios (Figura 6D). Dependiendo de las especies, las larvas trocóforas permanecen en el pláncton desde pocos dias hasta 3-4 semanas, momento en que reclutan en el fondo marino. Pilger (1978) ha revisado los procesos de reclutamiento en el bentos y la metamorfosis de las larvas en los Echiura.

Bonellia viridis
Clasificación taxonómica
Filo Annelida Lamarck, 1802
Clase Polychaeta Grube, 1850
Subclase Echiura Sedgwick, 1898
Orden Equiuroidea
Suborden Bonellida
Familia Bonellidae Lacaze-Duthiers, 1858
Bonellia viridis Rolando, 1822

Bonellia viridis es un habitante común de los fondos rocosos del infralitoral superior del Mediterráneo, aquellos en los que la mayoría de buceadores recreativos o científicos nos sumergimos constantemente. Fue descrita para la ciencia en aguas de la isla de Cerdeña y de Génova y su distribución geográfica actual abarca todo el Mediterráneo y las costas atlánticas europeas hasta Noruega en el norte, también presente en las islas Canarias. Se ha avistado también en el Mar Rojo, el Índico y el Pacífico. La descripción detallada de la especie por Rolando (1822) puede verse en la Biodiversity Library, página 539.

Su cuerpo, de unos 10 cm en completa extensión (Figura 2) es muy extensible y contraible y por este motivo puede introducirse en huecos de las rocas o debajo de piedras, donde se oculta y es difícil de observar. En cambio, su trompa, que puede extenderse fuera de sus escondrijos hasta cerca de los dos metros es muy visible en los fondos marinos infralitorales, donde “barre” el fondo para capturar sedimento rico en materia orgánica que luego es dirigido hacia la boca a través del surco ciliado que hay a lo largo de la trompa (Figuras 3 y 4). Lo que observamos buceando es la hembra de Bonellia viridis.

Las hembras de B. viridis viven en madrigueras situadas entre las rocas que también comparten con otros invertebrados como la esponja Cliona sp., los crustáceos decápodos Upogebia deltaura (que es quien construye inicialmente la madriguera) y Alpheus dentipes, sipuncúlidos (Phascolosoma granulatum y Aspidosiphon muelleri), poliquetos, el molusco bivalvo perforador Lithophaga lithophaga e incluso el pez Gobius geniporus. El establecimiento permanente de estas madrigueras está facilitado por secreciones mucosas ácidas de la bonelia que contribuyen a la bioerosión de la roca calcárea. Se puede hablar por lo tanto de una verdadera comunidad de invertebrados asociados a Upogebia y Bonellia (Schembri & Jaccarini, 1978).

Figura 2. Morfología de Bonellia viridis (modificado de https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK10114/)

Figura 3. Bonellia viridis tal y como se ve la mayoria de las veces en la naturaleza, solo la trompa extendida de la hembra mientras el resto del animal se encuentra escondido en grietas de las rocas o debajo de las piedras. En las fotografías inferiores se puede ver el sedimento con materia orgánica captado por los extremos en T de la trompa y que es dirigido hacia la boca por el surco ciliado. Fotos M. Ballesteros realizadas en varias localidades de la Costa Brava catalana.

Figura 4. Bonellia viridis hembra. A, B y C: imágenes del animal y su trompa en diferentes grados de extensión; D: animal dentro del tubo donde se esconde. Fotos de M. Ballesteros de animales que se encontraban bajo piedras a pocos metros de profundidad realizadas en varias localidades de la Costa Brava catalana.

Las hembras de B. viridis son de un color verde oscuro debido a un pigmento denominado bonellina. La determinación del sexo de B. viridis se dice que es de tipo ecológico o medioambiental. De los huevos depositados por la hembra eclosionan larvas trocoforianas lecitotróficas de vida libre en el pláncton que viven a expensas de sus reservas de vitelo y se pueden mover gracias a los cilios de las bandas ciliadas de la metatroca y telotroca (Figura 6D). Cuando las larvas reclutan en el fondo marino después de finalizar su vida planctónica tiene lugar un hecho extraordinario: el sexo del animal en el que se transformarán depende del lugar donde se aposenten. Baltzer (1914) fue de los primeros en observar que si las larvas caen en el fondo marino se transformarán en una Bonellia hembra mientras que si caen encima de una hembra, posiblemente atraidas por algún tipo de señal química (Agius, 1979), se introducirán por la boca en su interior y migrarán hasta su útero donde se transformarán en un macho enano que vivirá como comensal. Estos hechos fueron comprobados por el mismo Baltzer en el laboratorio y décadas después también por otros investigadores. Los machos de B. viridis  miden entre 1 y 3 mm según su estado de desarrollo (Figuras 6A, B y C).

La bonellina

Las hembras de B. viridis son verdes debido a un pigmento muy característico, la bonellina que ya fue conocido y aislado químicamente desde finales del s. XIX. Posteriormente se han ido conociendo algunas de sus funciones biológicas entre las que se encuentran su toxicidad para numerosas larvas de invertebrados marinos, su efecto de “masculinización” de las larvas de su propia especie que caen encima de una hembra, su papel en la defensa química contra posibles epibiontes, y su efecto inhibidor del crecimiento y multiplicación de diferentes tipos celulares. Se ha comprobado además que su poder tóxico se potencia con su exposición a la luz. La bonellina es químicamente una clorina alkilada (dihidroxiporfirina, tetrapirrol parecido a la clorofila) (Figura 5). La bonellina se encuentra tanto en el tronco del animal como en la trompa, donde está más concentrada. Agius & Jaccarini (2009) han estudiado el desarrollo de la bonellina en diferentes fases de la vida de la especie. Así, indican que el pigmento verde ya aparece en las células epidérmicas de la gástrula embrionaria dentro de vacuolas esféricas y que la cantidad de pigmento aumenta en la fase de larva trocófora debido al aumento del número de células pigmentarias y del tamaño de las vacuolas. Estos autores sugieren una función defensiva o de camuflage de la bonellina en la fase de larva trocófora de vida libre en el pláncton y comprueban también que las larvas que reclutan sobre una hembra pierden el pigmento al transformarse en machos enanos mientras que las que reclutan en el fondo marino aumentan su cantidad de pigmento al transformarse en hembras.

Figura 5. Estructura química de la bonellina (reproducido de ChemicalBook)

El macho enano de Bonelia viridis

Mide de 1 a 3 mm de longitud (Figuras 6A, B, C) y pasa toda su vida en el interior del cuerpo de la hembra. Su cuerpo es alargado y está rodeado por un epitelio multiciliado, no tiene trompa, carece de pigmento verde y la mayoría de sus órganos están atrofiados excepto los testículos, que son múltiples y están alineados a ambos lados del cuerpo. Su ultraestructura ha sido estudiada por Schuchert & Rieger (1990). Una sola por hembra puede albergar varias decenas de machos enanos. En su máximo desarrollo, los machos son, literalmente, un saco de esperma que puede ocupar aproximadamente 2/3 del interior de su cuerpo. El macho vive permanentemente como comensal dentro de la bolsa genital o el útero de la hembra y su única función es fecundar a sus óvulos cuando éstos se producen. No se conoce la duración de la vida de los machos.

Figura 6. Macho enano de Bonellia viridis. A: dibujo esquemático del macho (modificado de Baltzer, 1914), barra de escala 250 micras, abreviaciones: C: celoma; DS: sistema digestivo; G: testículos en diferentes estados de desarrollo; MN: metanefridio; NC: cuerda nerviosa; SR: reservorio espermático; VD: vaso deferente. B: foto de un macho con testículos en diferentes fases de desarrollo, barra de escala 1 mm; C: detalle de la foto anterior; D: larva trocófora de Bonellia viridis (modificado de Baltzer, 1914), barra de escala 200 micras, abreviaciones: E: ojo; DS: sistema digestivo; PT: banda ciliada prototroca; T: banda ciliada telotroca; Y: vitelo. Fotos B y C realizadas por E. Mateos.

Otras especies de bonélidos similares.

Maxmuelleria lankesteri (Herdman, 1897) vive en el Atlántico nordoriental y se ha registrado también en las costas gallegas (observación personal del autor). Su tronco tiene un tamaño de unos 10-12 cm de longitud, su coloración es verdosa y su morfología también hace recordar a B. viridis pero su trompa no es tan extensible y no se bifurca en forma de T (Figura 7). Esta morfología corresponde a la hembra, el macho no se conoce todavía. Como otros equiúridos se entierra en sedimentos fangosos, principalmente a cierta profundidad, donde forma galerías horizontales de hasta casi 1m de profundidad y que comparte con otros invertebrados como poliquetos, moluscos bivalvos (Kurtiella bidentata, Saxicavella jeffreysi), crustáceos decápodos (Jaxea nocturna) y el gobio Gobius niger (Nickell et al. 2007). Es una especie detritívora. Hughes et al. (1996) han estudiado la ecología y ciclo vital de esta especie en el fiordo escocés de Loch Sween, destacan su importancia como bioturbador en el sedimento donde vive, describen su hábitat nocturno e indican la presencia de oocitos en la hembra con una gran cantidad de vitelo de octubre a diciembre, no encuentran machos ni larvas y sugieren la existencia de lecitotrofia o bien desarrollo directo para esta especie. No se conoce la naturaleza del pigmento verde que le da color a la hembra.

Figura 7. Maxmuelleria lankesteri, diferentes imágenes de un animal ligeramente contraído. Recolectado en la plataforma continental de Galicia. Fotos M. Ballesteros.

En aguas profundas de la Antártida y del Pacífico habita otra especie similar a Bonellia viridis y a Maxmuelleria lankesteri, se trata de Alomasoma belyaevi (Figura 8), descrita por el zoólogo soviético L. A. Zenkevitch en 1964. Mide hasta unos 10 cm de longitud, su coloración es asimismo verde y su trompa es muy corta. No se conocen más datos de su biología, ni si su color se debe a la bonellina o a un pigmento similar; Saiz-Salinas et al. (2000) encontraron machos enanos de 4 x 1 mm en el interior de algunas hembras. Hay escasas citas de su presencia en fondos abisales, donde se ha recolectado hasta una profundidad de algo más de 5.000 m de profundidad.

Figura 8. Alomasoma belyaevi. A: animal entero vivo, Foto M. Ballesteros; B: detalle de la trompa, Foto J. Cristobo. Ambas fotos corresponden a un ejemplar capturado en aguas de la Antártida occidental a unos 2000 m de profundidad.

Bibliografía

• Agius, L. 1979. Larval settlement in the echiuran worm Bonellia viridis: Settlement on both the adult proboscis and body trunk. Marine Biology, 53: 125-129. https://doi.org/10.1007/BF00389184
• Agius, L. & Jaccarini, V. 2009. Development of pigment in the echiuran worm Bonellia viridis. Jornal of Zoology, 193 (1): 25-31.
• Baltzer, F . 1914. Die Bestimmung und der Dimorphismus des Geschlechtes bei Bonellia. Sber. Phys.-Med. Ges. Würzb., 43:1–4.
• Goto, R. 2016. A comprehensive molecular phylogeny of spoon worms (Echiura, Annelida): Implications for morphological evolution, the origin of dwarf males, and habitat shifts. Molecular Phylogenetics and Evolution, 99: 247-260.
• Hughes, D. J., Ansell, A. D. & Atkinson, R. J. A. 1996. Distribution, ecology and life-cycle of Maxmuelleria lankesteri (Echiura: Bonelliidae): a review with notes on field identification. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 76(4):897-908. https://doi.org/10.1017/S002531540004087X
• Nickell, L. A., Atkinson, R. J. A., Hughes, D. J., Ansell, A. D. & Smith, C. J. 1995. Burrow morphology of the echiuran worm Maxmuelleria lankesteri (Echiura: Bonelliidae), an a brief review of burrow structure and related ecology of the Echiura. Journal of Natural History, 29 (4): 871-885. https://doi.org/10.1080/00222939500770311
• Pilger, J. 1978. Settlement and Metamorphosis in the Echiura: A review. En: Chia and Rice (eds.), Settlement and Metamorphosis of Marine Invertebrate larvae, páginas 103-112. Elsevier/North-Holland Biomedical Press.
• Rolando, L. 1822. Description d’un animal nouveau qui appartient à la classe des Echinodermes. Memorie della Reale Accademia delle Scienze di Torino. 26: 539–556.
• Saiz-Salinas, J. I., Dean, H. K. & Cutler, E. B. 2000. Echiura from Antarctic and adjacent waters. Polar Biology, 23: 661-670.
• Schembri, P. J. & Jaccarini, V. 1978. Some aspects of the ecology of the echiuran worm Bonellia viridis and associated infauna. Marine Biology, 47: 55-61.
• Schuchert, P. & Rieger, R. N. 1990. Ultrastructural Observations on the Dwarf Male of Bonellia viridis (Echiura). Acta Zoologica (Stockholm), 71 (1): 5-16.
• Struck, T. H., Schult, N.,Kusen, T., Hickman, E., Bleidorn, C., McHugh, D. & Halanych, K.M. 2007. Annelid phylogeny and thee status of Sipuncula and Echiura. BMC Evolutionary Biology, 7: 57. https://doi.org/10.1186/1471-2148-7-57

Manuel Ballesteros

Biólogo marino de profesión y apasionado por la naturaleza y la biodiversidad en general. Licenciado en Ciencias Biológicas por la Universitat de Barcelona en 1975, obtuvo el grado de doctor en 1980 en la misma universidad con la tesis titulada “Contribución al conocimiento de los Sacoglosos y Nudibranquios. Estudio anatómico, sistemático y faunístico de las especies del Mediterráneo español”, que obtuvo la calificación de Sobresaliente cum laude.

Después de varios años dedicado a la enseñanza de la biología en Bachillerato en centros privados y públicos, desde 1984 ha sido Profesor Titular de Zoología en la Facultat de Biologia de la Universitat de Barcelona, donde ha impartido asignaturas de Licenciatura y Grado en Biología y Ciencias del Mar, como Zoología General, Invertebrados, Zoología Aplicada, Biología de Invertebrados Marinos, Biología Animal Aplicada, Zoología Marina y Pesquerías. También ha impartido asignaturas de doctorado y en los másteres de Biodiversidad y Ciencias del Mar, como Malacología, Gestión de Fauna Terrestre, Gestión de Fauna Marina, Explotación de Recursos Animales Marinos, Biología de Especies Marinas de Interés Comercial, Océanos Polares, Prácticum de Invertebrados y Biodiversidad de Especies Animales Marinas.

Especialista en el estudio de los moluscos "opistobranquios" (babosas de mar en sentido amplio, actualmente incluidos dentro de la subclase Heterobranchia de los Gastropoda) desde 1975 hasta la actualidad, también ha seguido otras líneas de investigación como invertebrados alguícolas, comunidades bentónicas marinas, recursos naturales de los fondos blandos del Maresme, evaluación y cartografía de las poblaciones de erizos litorales de la costa catalana, epibiontes de cultivos marinos, comunidades marinas asentadas en superficies experimentales, proyecto piloto de reintroducción del cuerno marino (Charonia lampas) en la Costa Brava (Girona, España), comunidades de invertebrados de la plataforma y el talud continental y poliquetos de interés comercial en la costa del Maresme.

Ha publicado más de 130 artículos científicos y divulgativos sobre estos temas y es revisor (referee) de artículos de más de una docena de revistas científicas internacionales. Ha sido miembro del Grup de Recerca Consolidat de la UB “Biologia i Ecologia Bentòniques" (BEB) hasta el año 2022 y en la actualidad es miembro del Grup de Recerca Consolidat de la UB “Marine Biodiversity and Evolution”.

A lo largo de su vida profesional ha participado en más de 20 proyectos de investigación nacionales e internacionales y en numerosas campañas de muestreo en aguas del mar Mediterráneo, Atlántico, Caribe y la Antártida, tanto en zonas litorales como a bordo de buques oceanográficos como el B.O. García del Cid, el B.O. Francisco de P. Navarro, el B.I.O. Hespérides, el B.O. Georges Petit del Laboratoire Arago de Banyuls-sur-Mer (Francia) y el R.V. Polarstern del AWI de Bremerhaven, Alemania.

Ha impartido en centros escolares, universidades y entidades privadas numerosas conferencias y cursos sobre moluscos "opistobranquios", invertebrados de la Antártida, invertebrados del Mediterráneo y moluscos o biología marina en general. También ha asistido a más de 50 congresos, simposios o reuniones científicas nacionales y en el extranjero, donde ha presentado más de 70 comunicaciones científicas orales o en panel. Es socio numerario de la Sociedad Española de Malacología (SEM) desde su fundación, socio honorario de la Societat Catalana de Malacologia (SCM) y socio numerario de la Institució Catalana d’Història Natural (ICHN). Formó parte del Comité Organizador del II Congreso Nacional de Malacología, celebrado en Barcelona en 1980, fue además presidente del Comité Organizador del X Congreso Nacional de Malacología, celebrado en Barcelona en 1984, y también coorganizador del XIV Simposio Ibérico de Estudios del Bentos Marino (SIEBM), celebrado en Barcelona en 2006.

Buceador deportivo desde 1976, con titulación de 1ª Clase (*** CMAS) y nitrox, y experiencia desarrollada en más de 1.500 inmersiones realizadas en el Mediterráneo, Atlántico, mar Rojo, Maldivas, Caribe y la Antártida. Socio fundador del Club d'Immersió Biologia (CIB) de Barcelona, fue presidente del mismo desde 1983 hasta 1991. Experto en fotografía submarina científica y vídeo submarino, en 1992 fue pionero en España en el manejo de robot submarino (ROV) con fines científicos. Para su investigación ha manejado en numerosas ocasiones el microscopio electrónico de barrido (scanning) de los Servicios Científico-Técnicos de la Universitat de Barcelona. Su CV profesional abreviado está disponible en https://sira.ub.edu/static/fitxes/Biologia.html?id=mballesteros.ub.edu

Actualmente jubilado de las actividades docentes en la universidad desde finales del año 2022, en 2023 fue nombrado Profesor Emérito de la Universitat de Barcelona. Pese a su retiro como profesor universitario, y debido a su gran interés por la naturaleza, continúa redactando artículos científicos y divulgativos (se pueden consultar en la dirección https://www.researchgate.net/profile/Manuel_Ballesteros) y participando como coeditor en dos páginas web sobre babosas de mar (https://opistobranquis.info) y vida marina en general (https://vidamarina.info). También se dedica, por encargo de editoriales, a traducir o revisar textos de libros relacionados con la vida marina o la naturaleza en general.

Sigue buceando en la costa catalana y realiza numerosas excursiones en tierra para fotografiar plantas, setas, insectos y otros artrópodos. En el ámbito personal, ha practicado atletismo federado en la modalidad de carreras de fondo, tanto en pista (donde fue tres veces campeón de España en la prueba de 3.000 metros obstáculos en la categoría de veteranos) como en asfalto y maratón, y tiene la titulación oficial de Entrenador Nacional de Atletismo.

Para quien quiera contactar con él, su correo electrónico es: mballesteros@ub.edu