“Resucitando” especies: el caso de la babosa de mar Dendrodoris temarana

por Manuel Ballesteros
Facultat de Biologia, Universitat de Barcelona, mballesteros@ub.edu

Recientemente se ha publicado un articulo científico (Galià-Camps et al., 2022) en el que se ponia de manifiesto la validez de una especie “olvidada” de babosa marina (Mollusca, Gastropoda, Nudibranchia) y que había sido considerada como especie sinònima de otras que viven en el Mediterráneo. Me refiero a Dendrodoris temarana Pruvot-Fol, 1953. Aquí cuento la historia de esta especie en la bibliografía científica y también “mi historia” con ella, con numerosas vivencias personales relacionadas con la misma, algunos datos de interés científico y comentarios sobre la especie.

Dendrodoris temarana Pruvot-Fol, 1953 por Manuel Ballesteros

Alice Pruvot-Fol
En primer lugar, me gustaría presentar brevemente a la autora que describió a la especie: Alice Pruvot-Fol. Esta notable investigadora francesa (1873-1972), poco conocida para los no especialistas en moluscos, fue la esposa de otro profesor y zoólogo de renombre de la Facultad de Ciencias de París, Georges Pruvot, especialista en anélidos poliquetos. Aunque comenzó tardíamente en su vida, Alice tuvo una larga y productiva carrera científica, publicando numerosos artículos sobre moluscos “opistobranquios” y también sobre la anatomía de los moluscos como el bulbo bucal y la rádula. Su primera publicación data de 1922 y la última de 1963, a la edad de 89 años (Pruvot-Fol, 1963), donde describe a la especie de nudibranquio Phyllidia pulitzeri, en la actualidad sinonimizada con Phyllidia flava. A lo largo de su vida científica describió más de 80 nuevas especies válidas de “opistobranquios”, además de crear géneros y familias nuevas. Quizás la culminación de toda su obra científica sea el libro Faune de France. Mollusques Opisthobranches (Pruvot-Fol, 1958), de obligada consulta y referencia cuando se estudian los “opistobranquios” europeos.

Dendrodoris temarana
Pruvot-Fol describió a Dendrodoris temarana gracias a ejemplares que fueron recolectados en la localidad de Temara, situada en la costa atlántica de Marruecos. La autora realizó la descripción de la especie en base a ejemplares conservados y nunca vió a los animales vivos (Pruvot-Fol. 1953). Los únicos datos de la coloración de los animales vivos proceden de una acuarela a color efectuada por la artista naturalista Hélène Gantés (Figura 1). En la descripción original, Pruvot-Fol indica también que los animales tienen una cierta variabilidad cromática, existiendo ejemplares de tono amarillo o pardo y otros oscuros, casi negros. En la ilustración a color se ve que el ejemplar tiene manchas irregulares en el dorso y que el borde del manto es amplio. La autora añade al final de su descripción que la especie a la que más se parece D. temarana es Dendrodoris longula, también descrita por ella y que en la actualidad es considerada una especie sinónima de D. grandiflora. Después de la descripción de Dendrodoris temarana y ante la ausencia de nuevas capturas de ejemplares, la especie cae en el olvido. Además, diferentes autores (Ballesteros, 1978; Valdés et al., 1996) consideran a D. temarana como sinónima de otras especies de Dendrodoris como D. limbata y D. grandiflora. Hay que hacer mención que las especies de la familia Dendrodorididae, a la que pertenece el género Dendrodoris, carecen de rádula en su bulbo bucal por lo que para su identificación hay que hacer referencia a su morfología externa, coloración y en ciertos casos también a su anatomía interna. La variabilidad cromática intraespecífica de algunas especies hace que su identificación correcta sea en ocasiones extremadamente difícil, lo cual se complica aún más si la coloración de los ejemplares va variando a medida que se van haciendo más grandes. Y esto es lo que le ocurre a D. temarana.

Figura 1. Acuarela de H. Gantés de un ejemplar vivo de Dendrodoris temarana y que aparece en la descripción original de la especie (Pruvot-Fol. 1953)

Mi historia con Dendrodoris temarana
Todo comenzó en Cubelles, una localidad costera situada a unos 50 km al sur de Barcelona. Durante años Cubelles fue el lugar preferido por los profesores de Zoología de la Facultat de Biologia de la Universitat de Barcelona para realizar salidas de campo con los alumnos para observar fauna marina. A mediados de los años 70 del siglo XX yo era uno de esos estudiantes de biología y la salida de campo a Cubelles me sorprendió gratamente porque, a menos de un metro de profundidad, se podían observar numerosas especies de fauna de invertebrados bentónicos que vivían encima o debajo de las numerosas piedras (cantos rodados) que cubrían el fondo arenoso y que habían sido aportadas al mar por las riadas del rio Foix, que desemboca en la misma playa (Figura 2).

Figura 2. Localización de Cubelles y de la zona donde está establecida la población de Dendrodoris temarana

En esa época conocí a Dendrodoris temarana, una especie frecuente en la zona. También fue la época en que me entusiasmé con los nudibranquios; unas láminas de fotografías en color de nudibranquios realizadas por J.D. Ros y que ilustraban la gran obra Ecología (1974) de Ramón Margalef tuvieron principalmente la culpa. Ya licenciado, realicé un estudio sobre la fauna bentónica de Cubelles para la asignatura de doctorado “Comunidades bentónicas marinas” y que fue publicado posteriormente (Ballesteros, 1978); en este estudio contabilicé numerosos ejemplares de Dendrodoris temarana, que en ese momento identifiqué como Dendrodoris limbata, pude comprobar la gran variabilidad cromática de la especie, con ejemplares incluso melánicos, su gran talla de hasta 70-80 mm y que la localidad de Cubelles representaba para esta especie un ambiente idóneo para vivir, alimentarse y reproducirse. Yo mismo contribuí con el error de identificación de D. temarana, error que también quedó plasmado en mi memoria de tesis doctoral (Ballesteros, 1980) de la cual forman parte las ilustraciones de la Figura 3.

Figura 3. Ilustraciones originales de Dendrodoris limbata (ahora Dendrodoris temarana) de la tesis doctoral de M. Ballesteros (1980). A: vista dorsal de un animal con manchas en el dorso; B: detalle lateral de un rinóforo; C: detalle de una hoja branquial tripinnada; D: papila anal.

En la Figura 4 se pueden apreciar las características cromáticas de dos de los ejemplares de mayor talla recolectados en Cubelles (aproximadamente 70 mm de longitud).

Figura 4: Aspecto de dos ejemplares de gran talla de Cubelles, donde se puede apreciar el amplio borde del manto, festoneado y con estrías radiales y abajo el gran desarrollo de las hojas branquiales.
Fotos M. Ballesteros.

Años más tarde Valdés et al. (1996) realizan un análisis de las especies de Dendrodoris del Atlántico norte donde describen varias especies nuevas como Dendrodoris herytra y redescriben las ya conocidas; entre éstas se encuentra Dendrodoris grandiflora en la que estos autores encuadran a los ejemplares de Cubelles. Este nuevo error de identificación de Dendrodoris temarana se ha mantenido, incluso en la página web del World Register of Marine Species (WoRMS), hasta la publicación de Galià-Camps et al. (2022).

No obstante, a mí siempre me había quedado la duda de si realmente los ejemplares de Cubelles, que no aparecían en otras localidades del litoral catalán, pertenecían a Dendrodoris grandiflora ya que esta especie que sí era relativamente frecuente en la Costa Brava catalana tenía un cromatismo bastante homogéneo, con un color de fondo del manto de color grisáceo y manchas irregulares de diferentes tonos verduzcos. También estaba la nueva especie Dendrodoris herytra como candidata para que los ejemplares de Cubelles fueran de esa especie, ya que algunos ejemplares tenían esa coloración rojiza homogénea característica de herytra; o bien los ejemplares de Cubelles podrían ser una nueva especie para la ciencia…

Pasan más años y llega el momento de “desenmascarar” definitivamente al Dendrodoris de Cubelles. Es el año 2015 y Carles Galià-Camps se dispone a realizar, bajo mi supervisión, su trabajo de fin de grado (TFG) sobre la población de los Dendrodoris de Cubelles. El objetivo era conocer el ciclo anual de la especie en la localidad, descubrir sus preferencias alimentarias y caracterizar genéticamente a la especie mediante anàlisis moleculares para aclarar su identificación. Algunos de los resultados del TFG de Carles Galià-Camps (2016) todavía están pendientes de publicación, pero quedó claro que molecularmente los animales de Dendrodoris de Cubelles no eran ni D. limbata ni D. grandiflora. Entonces, los animales de Cubelles ¿eran una nueva especie? ¿O eran de otra especie conocida, no estudiada en el TFG?.

Empezamos a barajar la idea de que los ejemplares de Cubelles fueran una nueva especie para la ciència a la que incluso le pusimos nombre antes de nacer: Dendrodoris inchi. Conseguimos ejemplares de Dendrodoris herytra de Galicia, de Dendrodoris krebsii de Cuba, de Dendrodoris senegalensis de Cabo Verde y de ejemplares de morfologia muy parecida a los de Cubelles procedentes de la costa portuguesa, de Cádiz, de Canarias y de Cabo Verde. El trabajo se hace cada vez mayor y se incorporan al equipo del estudio de los Dendrodoris el Dr. Ángel Valdés de la California State Polytechnic University Pomona y el Dr. Juan Lucas Cervera de la Universidad de Cádiz, cuyos conocimientos y sugerencias son muy valiosos para mejorar la calidad el trabajo.

Los anàlisis moleculares realizados a todos estos ejemplares indican que los ejemplares de Cubelles junto con los de Cádiz, Canarias, Portugal y algunos de Cabo Verde se separan significativamente de D. herytra, D. limbata, D. krebsii, D. senegalensis y D. grandiflora, por lo que pertenecerían a una especie diferente. D. grandiflora es la especie más cercana a ellos, de la que la separan una distancia genètica del 8-10%, mientras que las diferencias genéticas entre los ejemplares a identificar procedentes de diferentes zonas varía entre el 0 y el 3%, lo cual entra dentro de las variaciones genéticas aceptadas para una misma especie. Esto nos confirma que los ejemplares de Dendrodoris de Cubelles no son los únicos de su especie, sino que ésta, sea cual sea, se distribuye desde Cabo Verde hasta el Mediterráneo occidental, pasando por Canarias, la costa portuguesa y la costa de Cádiz.

Cuando estamos empezando a describir la presunta nueva especie Dendrodoris inchi nos topamos casi por casualidad con la làmina de Pruvot-Fol (1953) y el dibujo en color de Dendrodoris temarana. Nos damos cuenta de que nuestros inchi podrian ser realmente D. temarana. No se conoce donde están depositados los ejemplares tipo de temarana de modo que gracias a los contactos de Juan Lucas Cervera podemos conseguir algunos ejemplares nuevos de Dendrodoris temarana recolectados en la misma localidad tipo, Temara, en Marruecos. Los resultados moleculares de estos nuevos ejemplares de temarana nos indican que nuestros ejemplares por identificar, los de Cubelles y los de las otras zonas geográficas son la misma especie. De modo que Dendrodoris inchi muere antes de nacer y “resucitamos” a una especie olvidada y considerada sinónima de otras, Dendrodoris temarana, después de casi 70 años de ser descrita para la ciència. Pruvot-Fol tenia razón en la validez de esta especie. Mi historia con los Dendrodoris de Cubelles acaba también felizmente…

La variabilidad cromàtica de D. temarana y sus diferencias con otras especies de Dendrodoris europeas

Las variaciones en la coloración de algunas especies de nudibranquios hacen que en ocasiones sea difícil su determinación específica y esto puede dar origen a errores de identificación. En la Figura 5 se pueden ver las variaciones cromáticas de las tres especies de Dendrodoris del Mediterráneo y Atlántico próximo: Dendrodoris temarana (A), Dendrodoris limbata (B) y Dendrodoris grandiflora (C).

Figura 5. Morfotipos cromáticos y comparación entre las tres especies de Dendrodoris del Mediterráneo y Atlántico próximo. A: Dendrodoris temarana; B: Dendrodoris limbata; C: Dendrodoris grandiflora.
Fotos: M. Ballesteros, Carles Galià-Camps y Xavier Turon

Se puede apreciar que D. temarana y D. grandiflora tienen el margen del manto muy amplio, festoneado y con estrías radiales mientras que en D. limbata es estrecho y generalmente tiene en el borde una franja estrecha de color amarillento, de ahí el nombre de limbata de la especie (entre otras acepciones, limbo= extremo de una cosa). Tanto D. temarana como D. limbata son muy variables cromáticamente, más la primera, y en ambas especies se pueden apreciar frecuentemente formas oscuras o melánicas. En cambio D. grandiflora tiene una coloración más homogénea, casi siempre con un color de fondo del manto grisáceo o crema con manchas irregulares verduzcas o pardas. La cara inferior del manto, el pie y los laterales del pie tienen manchas en D. limbata, sólo hay manchas en los laterales del pie en D. grandiflora mientras que en D. temarana no hay manchas ni en la cara inferior del manto, ni en el pie ni en los laterales.

Otra diferencia entre estas especies es la puesta: en temarana y grandiflora es una cinta enrrollada en varias vueltas en espiral con huevos blancos pequeños mientras que en limbata es una cinta con sólo una vuelta y media y huevos muy grandes de color amarillento ya que esta especie tiene desarrollo directo, sin larva de vida libre (Figura 6) .

Figura 6. A: puesta de D. temarana; B: puesta de D. limbata, en el margen superior derecho, detalle de los huevos amarillos.
Fotos M. Ballesteros.

Finalmente y como conclusión general se puede indicar que la biología molecular se ha comprobado como una herramienta muy útil y definitiva para separar especies y para conocer las verdaderas afinidades entre otros taxones y grandes grupos de seres vivos. Las técnicas moleculares están aclarando los denominados complejos de especies, creando nuevas especies que hasta el momento eran crípticas o bien, como es el caso de D. temarana, confirmando que algunas especies descritas tienen diferentes morfotipos de coloración.

Referencias

• Ballesteros, M. 1978. Contribución al conocimiento de la fauna bentónica de Cubellas. Publicaciones del Departamento de Zoología, III, 11–23.
• Ballesteros, M. 1980. Contribución al estudio de los Ascoglosos y Nudibranquios. Tesis Doctoral, Universidad de Barcelona.
• Galià-Camps, C. 2016. El gènere Dendrodoris Herenberg, 1831 (Mollusca, Heterobranchia, Nudibranchia) a Catalunya (Mediterrani occidental). Estudis poblacionals i ecològics i delimitació d´espècies mitjançant análisis mol·leculars. Treball Final de Grau en Biologia, Universitat de Barcelona.
• Galià-Camps, C., Cervera, J. L., Valdés, Á., Ballesteros, M. 2022. Attack on crypsis: Molecular and morphological study of Dendrodoris Ehrenberg, 1831 (Mollusca: Gastropoda: Nudibranchia) from the Mediterranean Sea and Northern Atlantic Ocean reinstates Dendrodoris temarana Pruvot-Fol, 1953. Zootaxa. 5133(3): 383-406
• Margalef, R. 1974. Ecología. Omega, Barcelona.
• Pruvot-Fol, A. 1953. Etude de quelques Opisthobranches de la côte Atlantique du Maroc et du Senegal. Travaux de l’Institut Scientifique Chérifien. 5:1-105.
• Pruvot-Fol, A., 1958. Mollusques opisthobranches. Faune de France. Paris, Lechevalier: 1-457
• Pruvot-Fol, A. 1963. Deux très rares nudibranches de la Méditerranée. Bulletin de la Société Zoologique de France. 87: 566-569
• Valdés, A., Ortea, J.A., Ávila, C. & Ballesteros, M. 1996. Review of the genus Dendrodoris Ehrenberg, 1831 (Gastropoda: Nudibranchia) in the Atlantic Ocean. Journal of Molluscan Studies, 62 (1), 1–31.
• WoRMS. 2022. https://www.marinespecies.org/

Nota: En este articulo se cita en varias ocasiones a los “opistobranquios”; el nombre de este grupo de moluscos gasterópodos, que incluye a las babosas marinas en sentido amplio como las liebres de mar, los sacoglosos y los nudibranquios entre otros, en la actualidad no tiene categoria taxonòmica ya que las modernas técnicas de anàlisis molecular han confirmado que se trata de un grupo polifilético. Pero a pesar de ello, el nombre de “opistobranquios” suele seguir siendo utilizado entre comillas en escritos de divulgación científica para referirse a este grupo tradicional de moluscos marinos hermafroditas y en los que la concha está reducida, se ha vuelto interna o simplemente no existe en el adulto.

Manuel Ballesteros

Biólogo marino de profesión y apasionado por la naturaleza y la biodiversidad en general. Licenciado en Ciencias Biológicas por la Universitat de Barcelona en 1975, obtuvo el grado de doctor en 1980 en la misma universidad con la tesis titulada “Contribución al conocimiento de los Sacoglosos y Nudibranquios. Estudio anatómico, sistemático y faunístico de las especies del Mediterráneo español”, que obtuvo la calificación de Sobresaliente cum laude.

Después de varios años dedicado a la enseñanza de la biología en Bachillerato en centros privados y públicos, desde 1984 ha sido Profesor Titular de Zoología en la Facultat de Biologia de la Universitat de Barcelona, donde ha impartido asignaturas de Licenciatura y Grado en Biología y Ciencias del Mar, como Zoología General, Invertebrados, Zoología Aplicada, Biología de Invertebrados Marinos, Biología Animal Aplicada, Zoología Marina y Pesquerías. También ha impartido asignaturas de doctorado y en los másteres de Biodiversidad y Ciencias del Mar, como Malacología, Gestión de Fauna Terrestre, Gestión de Fauna Marina, Explotación de Recursos Animales Marinos, Biología de Especies Marinas de Interés Comercial, Océanos Polares, Prácticum de Invertebrados y Biodiversidad de Especies Animales Marinas.

Especialista en el estudio de los moluscos "opistobranquios" (babosas de mar en sentido amplio, actualmente incluidos dentro de la subclase Heterobranchia de los Gastropoda) desde 1975 hasta la actualidad, también ha seguido otras líneas de investigación como invertebrados alguícolas, comunidades bentónicas marinas, recursos naturales de los fondos blandos del Maresme, evaluación y cartografía de las poblaciones de erizos litorales de la costa catalana, epibiontes de cultivos marinos, comunidades marinas asentadas en superficies experimentales, proyecto piloto de reintroducción del cuerno marino (Charonia lampas) en la Costa Brava (Girona, España), comunidades de invertebrados de la plataforma y el talud continental y poliquetos de interés comercial en la costa del Maresme.

Ha publicado más de 130 artículos científicos y divulgativos sobre estos temas y es revisor (referee) de artículos de más de una docena de revistas científicas internacionales. Ha sido miembro del Grup de Recerca Consolidat de la UB “Biologia i Ecologia Bentòniques" (BEB) hasta el año 2022 y en la actualidad es miembro del Grup de Recerca Consolidat de la UB “Marine Biodiversity and Evolution”.

A lo largo de su vida profesional ha participado en más de 20 proyectos de investigación nacionales e internacionales y en numerosas campañas de muestreo en aguas del mar Mediterráneo, Atlántico, Caribe y la Antártida, tanto en zonas litorales como a bordo de buques oceanográficos como el B.O. García del Cid, el B.O. Francisco de P. Navarro, el B.I.O. Hespérides, el B.O. Georges Petit del Laboratoire Arago de Banyuls-sur-Mer (Francia) y el R.V. Polarstern del AWI de Bremerhaven, Alemania.

Ha impartido en centros escolares, universidades y entidades privadas numerosas conferencias y cursos sobre moluscos "opistobranquios", invertebrados de la Antártida, invertebrados del Mediterráneo y moluscos o biología marina en general. También ha asistido a más de 50 congresos, simposios o reuniones científicas nacionales y en el extranjero, donde ha presentado más de 70 comunicaciones científicas orales o en panel. Es socio numerario de la Sociedad Española de Malacología (SEM) desde su fundación, socio honorario de la Societat Catalana de Malacologia (SCM) y socio numerario de la Institució Catalana d’Història Natural (ICHN). Formó parte del Comité Organizador del II Congreso Nacional de Malacología, celebrado en Barcelona en 1980, fue además presidente del Comité Organizador del X Congreso Nacional de Malacología, celebrado en Barcelona en 1984, y también coorganizador del XIV Simposio Ibérico de Estudios del Bentos Marino (SIEBM), celebrado en Barcelona en 2006.

Buceador deportivo desde 1976, con titulación de 1ª Clase (*** CMAS) y nitrox, y experiencia desarrollada en más de 1.500 inmersiones realizadas en el Mediterráneo, Atlántico, mar Rojo, Maldivas, Caribe y la Antártida. Socio fundador del Club d'Immersió Biologia (CIB) de Barcelona, fue presidente del mismo desde 1983 hasta 1991. Experto en fotografía submarina científica y vídeo submarino, en 1992 fue pionero en España en el manejo de robot submarino (ROV) con fines científicos. Para su investigación ha manejado en numerosas ocasiones el microscopio electrónico de barrido (scanning) de los Servicios Científico-Técnicos de la Universitat de Barcelona. Su CV profesional abreviado está disponible en https://sira.ub.edu/static/fitxes/Biologia.html?id=mballesteros.ub.edu

Actualmente jubilado de las actividades docentes en la universidad desde finales del año 2022, en 2023 fue nombrado Profesor Emérito de la Universitat de Barcelona. Pese a su retiro como profesor universitario, y debido a su gran interés por la naturaleza, continúa redactando artículos científicos y divulgativos (se pueden consultar en la dirección https://www.researchgate.net/profile/Manuel_Ballesteros) y participando como coeditor en dos páginas web sobre babosas de mar (https://opistobranquis.info) y vida marina en general (https://vidamarina.info). También se dedica, por encargo de editoriales, a traducir o revisar textos de libros relacionados con la vida marina o la naturaleza en general.

Sigue buceando en la costa catalana y realiza numerosas excursiones en tierra para fotografiar plantas, setas, insectos y otros artrópodos. En el ámbito personal, ha practicado atletismo federado en la modalidad de carreras de fondo, tanto en pista (donde fue tres veces campeón de España en la prueba de 3.000 metros obstáculos en la categoría de veteranos) como en asfalto y maratón, y tiene la titulación oficial de Entrenador Nacional de Atletismo.

Para quien quiera contactar con él, su correo electrónico es: mballesteros@ub.edu