Nacra (Pinna nobilis) per Patricia Prado
La nacra (Pinna nobilis) és un mol·lusc bivalve endèmic del Mediterrani, el de major mida i un dels més longeus, ja que pot arribar a mesurar més d’un metre de longitud i viure més de cinquanta anys (Rouanet et al., 2015). Durant anys, la Unió Europea va prohibir expressament la seva captura (Directiva d’Hàbitats, Annex IV CEE 1992), amb finalitats ornamentals, i va ser inclosa en la llista d’espècies mediterrànies amenaçades en el Conveni de Barcelona (Annex 2 del Protocol ASPIM) com a mecanisme de protecció enfront les pressions antròpiques sobre els seus principals hàbitats, les praderies de Posidonia oceanica i Cymodocea nodosa. Gràcies a aquestes accions, les poblacions de nacres van experimentar una certa recuperació (Centoducati et al., 2007) fins a la tardor de 2016, quan van començar a veure’s seriosament afectades per la propagació de la parasitosi causada per una espècie de protozou de tipus Haplosporidium (Darriba 2017). Des de la seva primera aparició, la parasitosi s’ha estès per tot el litoral mediterrani espanyol, causant mortalitats properes al 100% en les poblacions d’Andalusia, Murcia, Illes Balears i la Comunitat Valenciana (Vázquez-Luis et al., 2017). Més recentment, la mortalitat ha arribat a Catalunya, així com a altres països del Mediterrani (França, Itàlia, Tunísia, Grècia, Xipre, Malta i Grècia). En tan sol dos anys, la nacra ha passat d’encloure’s en la categoria de “vulnerable” a “espècie en perill crític d’extinció” en la llista d’espècies amenaçades del MAPAMA.
Haplosporidium pinnae per Catanese et al (2018)
L’ordre Haplosporida comprèn tres gèneres amb unes 50 espècies descrites i representants que infecten una àmplia gamma d’invertebrats, incloses espècies de bivalves de gran importància ecològica i econòmica (Burreson i Ford, 2004; Arzul i Carnegie, 2015). Per exemple, Haplosporidium nelsoni i Bonamia ostreae, que parasiten respectivament l’ostra americana (Crassostrea virginica) de la costa de l’Atlàntic mitjà dels Estats Units, i l’ostra plana (Ostrea edulis) a Europa (Burrenson i Ford, 2004; Arzul i Carnegie, 2015), han estat indicats com a responsables d’algunes de les malalties marines més importants mai registrades, causant la gairebé eradicació de les seves poblacions, amb un incalculable cost socioeconòmic i ambiental. Desafortunadament, a dia d’avui encara no existeix una cura definitiva per a cap d’aquestes malalties i els únics mecanismes de gestió disponibles són evitar el trasplantament de llavors malaltes, reduir el temps en què els individus estan exposats a la malaltia, i aïllar les àrees lliures de les infectades (Lewis et al., 1992).
En el cas de P. nobilis, el Haplosporidium responsable de la mortalitat massiva registrada al llarg de la costa mediterrània espanyola s’ha identificat com una nova espècie, recentment descrita com a H. pinnae (Catanese et al., 2018). El protozou causa una infecció sistèmica del teixit conjuntiu, amb estadis de cèl·lules uninucleades i plasmodis de 3 a 5 μm de diàmetre, que en estadis avançats de la malaltia formen esporocists dins dels túbuls digestius que alliberen espores i interrompent el procés digestiu, causant la mort de l’individu (Darriba 2017; Catanese et al., 2018). Aquest patró de formació i alliberament d’espores és similar al descrit per a H. nelsoni en l’ostra americana (C. virginica) però difereix d’altres espècies de Haplosporidium que actuen principalment en els teixits connectius (ex. Hine i Thorne, 1998). En H. nelsoni cap d’aquestes etapes pot parasitar directament a un altre individu, la qual cosa suggereix l’existència d’un hoste intermediari no identificat amb una mida inferior a 1 mm (Burreson i Ford, 2004; et al., 2000; Arzul i Carnegie, 2015). En el cas de H. pinnae, encara que no es descarta la possibilitat d’un hoste intermediari, les observacions realitzades indiquen que els individus sans s’infecten directament si romanen confinats amb individus malalts (JR García-March, obs. pers.). Curiosament, la nacra de roca (P. rudis) una espècie propera a P. nobilis, amb la qual cohabita en ocasions, no sembla ser susceptible a la infecció (Catanese et al., 2018), pel que es pensa que es tracta d’una malaltia altament especifica per aquest hoste, si ben no existeixen treballs que descartin l’existència de risc per a altres espècies. El brusc origen de H. pinnae és desconegut, però no es descarta un possible salt de patogen a partir d’espècies comercials en algun punt del llevant o sud de la Península Ibérica. De fet, cada dia continuen emergint nous patògens capaços d’infectar a éssers humans, animals i plantes i la dinàmica poblacional d’aquest tipus d’invasió biològica segueix sent mal entesa, particularment aquelles que s’originen en saltar d’una espècie hoste a una altra (Woolhouse et al. 2005).
Pla de rescat del MAPAMA
Nacra (Pinna nobilis) en tancs d’aïllament per Patricia Prado
Davant la gran amenaça de desaparició de P. nobilis de les costes espanyoles, el Ministeri d’Agricultura, Alimentació i Medi ambient (MAPAMA) va autoritzar al novembre de 2017 el rescat de 215 espècimens de les poblacions restants en la costa catalana (Delta de l’Ebre i Girona) que es van distribuir a les institucions de IRTA-Sant Carles de la Ràpita (100 individus), IFAPA (50 individus), IEO-Múrcia (50 individus), IMEDMAR-UCV (10 individus) i el Oceanogràfic de València (5 individus), on es mantindran per un període inicial de 2 anys (fins a finals de 2019). En concret, les instal·lacions de IRTA van acollir als 100 individus rescatats de la Badia dels Alfacs. Els centres segueixen un protocol d’estabulació que inclou un règim d’alimentació basat en dietes de tres espècies de microalgues (Isochrysis galbana, Tetraselmis chuii y Chaetoceros spp.) i sediment ric en matèria orgànica, així com un estricte control de l’aigua d’alimentació dels tancs (esterilització per radiació UV i circulació per filtres de 1, 5, i 10 µm) per tal d’evitar la entrada de bacteris i de H. pinnae. A més, els individus estabulats es mantenen a salinitats d’entre 36-38 ppt i temperatures <24 ºC, si be aquestes condicions es poden modificar en cas de malaltia. Malauradament, els individus de Girona traslladats a les altres instal·lacions posseïen el paràsit en estat de latència i han experimentat una mortalitat del 90% des de l’inici de l’actuació fa poc més d’un any (finals de novembre de 2017). Els individus de l’IRTA també han mostrat una mortalitat molt important (propera al 60%), però aquesta ha estat causada per un fort brot bacterià (Vibrio shiloi), probablement afavorida per condicions d’estrès durant l’estabulació. Malgrat al tractament amb antibiòtics i vitamines i al descens de la temperatura d’estabulació a <20ºC el brot no acaba de remetre per complet i existeix un alt risc de mortalitat particularment amb l’augment de la temperatura, necessari per a la maduració gonadal. Aquesta espècie de Vibrio ha estat citada recurrentment com el causant d’esdeveniments de mortalitat massiva en corall mediterrani Oculina patagonica (Kushmaro et al., 2011) i a més, és capaç d’infectar altres espècies comercials de bivalves (com la cloïssa Ruditapes philippinarum) i de peixos (com l’orada Sparus aurata i el turbot Scophthalmus maximus) (Rodríguez et al., 2018). Donat aquest context de patologia, la Generalitat de Catalunya (Servei de Fauna i Flora) ha donat el vistiplau per a la recol·lecció de 24 nous individus de la Badia dels Alfacs (entre els aparentment sans) amb la finalitat d’augmentar el nombre d’individus estabulats, que serien traslladats a la Universitat Catòlica de Valencia (IMEDMAR).
Poblacions romanents a les costes Mediterrànies espanyoles
Nacra (Pinna nobilis) en el seu hàbitat de poca fondària per Patricia Prado
A principis de 2017, investigadors de l’IRTA van trobar una nova població de nacra prop de la punta de la Banya, a la badia del Fangar, en el Delta de l’Ebre. Es tracta de centenars d’individus sans, agrupats en densitats localment altes, de fins a 44 individus per 100m2. Els exemplars trobats són petits, d’una edat màxima de tres anys, i en moltes zones són difícils d’observar ja que estan situats sota una exuberant praderia de Cymodocea nodosa, la qual cosa explica el per què no es tenia constància d’elles. Igualment, al Mar Menor s’ha trobat una petita població de nacres (aproximadament un centenar d’individus) supervivents a l’acúmul d’eutrofització que va causar el col·lapse de l’ecosistema al 2016 a profunditats menors a 1.5 m (Francisca Jiménez, com. pers.) i que també es troben lliures del paràsit.
La badia dels Alfacs (Delta de l’Ebre) estava considerada la segona major població del Mediterrani amb una estima de més de 90.000 individus, només superada per la població Grega de Souda Bay (Prado et al., 2014). Malauradament, la costa sud de la badia dels Alfacs (Península de la Banya) en la qual es localitzen els individus s’ha vist recentment afectada per H. pinnae (juliol de 2018 a temperatures de 28 ºC) i pot representar pèrdues del 50% d’aquesta població. No obstant, la seva meitat interior roman intacta i la meitat exterior segueix comptant amb nombrosos individus sans que fins ara han sobreviscut a l’exposició al paràsit (Prado, dades no publicades). Donada la distribució extremadament superficial de les poblacions de nacra a la Badia dels Alfacs (entre 30 i 130 cm de profunditat; Prado et al., 2014), existeix una elevada taxa de xoc de les embarcacions que pot facilitar la dispersió del patogen cap a altres zones encara lliures de la malaltia. En la badia del Fangar, la distribució de l’espècie és inclús més superficial, però els exemplars estan situats en una zona poc freqüentada per les embarcacions, per la qual cosa la taxa de col·lisions és menor. Un altre aspecte de risc és el potencial reservori de patògens en altres compartiments de l’ecosistema encara no investigats. Per exemple, Lynch et al. (2007) van trobar la presència del protozou paràsit Bonamia ostreae en un total de 8 macroinvertebrats bentònics i 19 grups de zooplàncton, la qual cosa dificulta l’eradicació de la malaltia i pot afavorir el rebrot quan les condicions ambientals siguin les adequades.
Factors que poden controlar la presencia de H. pinnae
Nacra (Pinna nobilis) en tancs d’aïllament per Patricia Prado
Els paràmetres ambientals que solen tenir més rellevància en la dispersió i virulència de les malalties protozoàries de bivalves són la salinitat, la temperatura, la profunditat i les corrents (Lewis et al., 1992). Si bé se sap que els individus infectats per H. pinnae són capaços de persistir amb la malaltia en estat latent quan la salinitat es redueix fins a 20 ppt (García-March, observ. pers.), les condicions de salinitat dins dels teixits afectats (principalment glàndula digestiva) poden ser molt diferents a les del medi exterior. Per tant, sembla bastant probable que salinitats superiors a 20 ppt puguin condicionar la dispersió del paràsit en mar obert. En el cas de la Badia del Fangar (zona lliure de H. pinnae) baixades de salinitat de fins a 10 ppt no són infreqüents (Llebot et al., 2011), si be a la zona de la banya on es troben les nacres no sol baixar de 27 ppt degut a la proximitat amb la connexió en mar obert. En el cas de la Badia dels Alfacs, les baixades de salinitat de més de 30 ppt són infreqüents (Llebot et al., 2011), però existeixen variacions espacials entre la meitat exterior de la badia (36-37 ppt) i la meitat interior (34-36 ppt) (Cerralbo et al., 2018) que podrien explicar el patró d’infecció dels individus. A la petita escala de les badies, un altre factor de potencial rellevància que pot frenar la dispersió del paràsit és la direcció del corrent dominant, que també es veu determinada per les aportacions d’aigua dolça i tendeix a seguir un moviment contrari a l’entrada d’aigua des de mar obert (Cerralbo et al., 2018). En canvi, a l’escala del Mediterrani occidental, els models de simulació mostren que la dispersió de H. pinnae s’ha vist en gran mesura facilitada per les grans corrents superficials existents a escala regional y de tota la conca (Cabanellas-Reboredo et al., en revisió). Pel que fa a la temperatura, els individus infectats experimenten una latència de la malaltia a temperatures inferiors a 13ºC (García-March, observ. pers.) que contribueix a una aturada de l’expansió durant els mesos d’hivern, per reactivar-se a la primavera, amb la pujada de temperatura (Cabanellas-Reboredo et al., en revisió). Degut a la seva distribució superficial (< 1.5 m de profunditat, amb pics entre els 40 i els 80 cm) les poblacions del Delta de l’Ebre estan subjectes a variacions estacionals més extremes que també podrien dificultar l’avançament del paràsit.
Nacra (Pinna nobilis) per Patricia Prado
D’altra banda, donat el temps transcorregut des del començament de l’expansió, no s’exclouen altres hipòtesis. En particular, les poblacions de nacres del Delta de l’Ebre es poden veure afectades per la descàrrega d’aigües residuals agrícoles (aproximadament el 65% del Delta de l’Ebre és dedicat als camps d’arròs) que poden contenir substàncies químiques amb un possible efecte anti-protozoari. Sánchez-Bayo (2006) va identificar 468 substàncies químiques (aproximadament 47% agroquímics) que poden causar toxicitat aguda en el zooplàncton, i més específicament, el treball de Bushek et al., (2007) va mostrar que una mescla comercial d’herbicides (Weed- B-Gone®) té un efecte negatiu en el creixement in vitro del protozou Perkinsus marinus, un patogen habitual de l’ostra i propera taxonòmicament a Haplosporidium. A més, algunes poblacions o individus poden presentar major resistència a certs patògens (Allan et al., 2001) i contribuir a explicar l’absència de la malaltia parasitaria en la badia del Fangar, el Mar Menor, i la menor afectació dels individus en la badia dels Alfacs. Per exemple, Haskin i Ford (1979) van demostrar l’existència de resistència genètica a H. nelsoni en algunes poblacions d’ostra (C. virginica) naturals i cultivades en laboratori, i per tant, una major resistència a H. pinnae per part d’alguns individus o poblacions tampoc es pot descartar, si be aquesta és, possiblement la hipòtesis menys probable.
Literatura citada
- Allam, B., Ashton-Alcox, K. A., & Ford, S. E. (2001). Haemocyte parameters associated with resistance to brown ring disease in Ruditapes spp. clams. Developmental & Comparative Immunology, 25(5-6), 365-375.
- Arzul, I., & Carnegie, R. B. (2015). New perspective on the haplosporidian parasites of molluscs. Journal of invertebrate pathology, 131, 32-42.
- Burreson, E. M., & Ford, S. E. (2004). A review of recent information on the Haplosporidia, with special reference to Haplosporidium nelsoni (MSX disease). Aquatic Living Resources, 17(4), 499-517.
- Bushek, D., Holley, R. A., & Reece, K. S. (2000). Use of micromanipulation and “feeder layers” to clone the oyster pathogen Perkinsus marinus. Journal of Eukaryotic Microbiology, 47(2), 164-166.
- Bushek, D., Heidenreich, M., & Porter, D. (2007). The effects of several common anthropogenic contaminants on proliferation of the parasitic oyster pathogen Perkinsus marinus. Marine environmental research, 64(4), 535-540.
- Cabanellas-Reboredo, M. et al., M (en revisió). Scientific Reports
- Catanese G., Grau A., Valencia J.M., Garcia-March J.R., Vázquez-Luis M., Alvarez E., Deudero S., Darriba S., Carballal M.J. & Villalba A. (2018). Haplosporidium pinnae sp. nov., a haplosporidan parasite associated with mass mortalities of the fan mussel, Pinna nobilis, in the Western Mediterranean Sea. Journal of invertebrate pathology, 157, 9-24.
- Centoducati, G., Tarsitano, E., Bottalico, A., Marvulli, M., Lai, O. R., & Crescenzo, G. (2007). Monitoring of the endangered Pinna nobilis Linne, 1758 in the Mar Grande of Taranto (Ionian sea, Italy). Environmental Monitoring and Assessment, 131(1-3), 339-347.
- Cerralbo P., F.-Pedrera Balsells M., Mestres M., Fernández M., Espino M., Grifoll M. & Sanchez-Arcilla A. (2018) Use of a hydrodynamic model for the management of the water renovation in a coastal system. Scientia Marina 82(4)
- Darriba, S. (2017). First haplosporidan parasite reported infecting a member of the Superfamily Pinnoidea (Pinna nobilis) during a mortality event in Alicante (Spain, Western Mediterranean). Journal of invertebrate pathology, 148, 14-19.
- Ford, S. E., & Haskin, H. H. (1987). Infection and mortality patterns in strains of oysters Crassostrea virginica selected for resistance to the parasite Haplosporidium nelsoni (MSX). The Journal of parasitology, 368-376.
- Helm MM (2004) Hatchery culture of bivalves: a practical manual. FAO.
- Hine, P. M., & Thorne, T. (1998). Haplosporidium sp. (Haplosporidia) in Hatchery-Reared Pearl Oysters, Pinctada maxima (Jameson, 1901), in north Western Australia. Journal of invertebrate pathology, 71(1), 48-52.
- Kushmaro, A., Banin, E., Loya, Y., Stackebrandt, E., & Rosenberg, E. (2001). Vibrio shiloi sp. nov., the causative agent of bleaching of the coral Oculina patagonica. International journal of systematic and evolutionary microbiology, 51(4), 1383-1388.
- Lewis, E. J., Kern, F. G., Rosenfield, A., Stevens, S. A., Walker, R. L., & Heffernan, P. B. (1992). Lethal parasites in oysters from coastal Georgia with discussion of disease and management implications. Marine Fisheries Review, 54(2), 1-6.
- Llebot, C., Solé, J., Delgado, M., Fernández-Tejedor, M., Camp, J., & Estrada, M. (2011). Hydrographical forcing and phytoplankton variability in two semi-enclosed estuarine bays. Journal of Marine Systems, 86(3-4), 69-86.
- Lynch, S. A., Armitage, D. V., Coughlan, J., Mulcahy, M. F., & Culloty, S. C. (2007). Investigating the possible role of benthic macroinvertebrates and zooplankton in the life cycle of the haplosporidian Bonamia ostreae. Experimental parasitology, 115(4), 359-368.
- Paul-Pont, I., Evans, O., Dhand, N. K., Rubio, A., Coad, P., & Whittington, R. J. (2014). Descriptive epidemiology of mass mortality due to Ostreid herpesvirus-1 (OsHV-1) in commercially farmed Pacific oysters (Crassostrea gigas) in the Hawkesbury River estuary, Australia. Aquaculture, 422, 146-159.
- Prado, P., Caiola, N., & Ibáñez, C. (2014). Habitat use by a large population of Pinna nobilis in shallow waters. Scientia Marina, 78(4), 555-565.
- Rodríguez, S., Balboa, S., & Barja, J.I. (2018). Search for an assay model for marine potential microbial pathogens: the case of Pinna nobilis. International Symposium on Marine Science, Vigo
- Trigos, S., Vicente, N., Prado, P., & Espinós, F. J. (2018). Adult spawning and early larval development of the endangered bivalve Pinna nobilis. Aquaculture, 483, 102-110.
- Vázquez-Luis M., Álvarez E., Barrajón A., García-March J.R., Grau A., Hendriks I.E., Jiménez S., Kersting D., Moreno D., Pérez M., Ruiz J.M., Sánchez J., Villalba A. & Deudero S. (2017). SOS Pinna nobilis: a mass mortality event in western Mediterranean Sea. Frontiers in Marine Science, 4, 220.
- Woolhouse, M. E., Haydon, D. T., & Antia, R. (2005). Emerging pathogens: the epidemiology and evolution of species jumps. Trends in ecology & evolution, 20(5), 238-244.
Galeria de fotos
Citar este artículo como:
Prado, P. (2018) "La nacra (Pinna nobilis) més amenaçada que mai," en VIMAR-Vida Marina, publicado el 19/12/2018, accedido el 21/03/2023 en (https://vidamarina.info/?p=305).
