{"id":7816,"date":"2024-12-09T12:18:04","date_gmt":"2024-12-09T11:18:04","guid":{"rendered":"https:\/\/vidamarina.info\/?p=7816"},"modified":"2024-12-09T12:25:47","modified_gmt":"2024-12-09T11:25:47","slug":"ciclo-biologico-de-dos-nudibranquios-excepcionales-de-la-antartida","status":"publish","type":"post","link":"https:\/\/vidamarina.info\/?p=7816","title":{"rendered":"Ciclo biol\u00f3gico de dos nudibranquios excepcionales de la Ant\u00e1rtida"},"content":{"rendered":"

Manuel Ballesteros<\/strong><\/p>\n

Profesor Em\u00e9rito, Universitat de Barcelona, Facultat de Biologia
\nAvda. Diagonal, 643, 08028 Barcelona, Spain
\nEmail: mballesteros@ub.edu<\/a><\/p>\n

Introducci\u00f3n<\/strong><\/h4>\n

Los nudibranquios que habitan en el oc\u00e9ano que rodea la Ant\u00e1rtida han sido de inter\u00e9s para naturalistas y cient\u00edficos desde los primeros estudios oceanogr\u00e1ficos del fondo marino ant\u00e1rtico en los siglos XIX y principios del XX. Entre las expediciones cient\u00edficas que describen especies de nudibranquios, cabe mencionar las del Challenger<\/em> (Bergh, 1884), la Scottish National Antarctic Expedition<\/em> (Eliot, 1905, 1909), la Charcot’s Antarctic Expedition<\/em> (Vayssi\u00e8re, 1906), la Swedish Antarctic Expedition<\/em> (Odhner, 1926), la British Antarctic \u201cTerra Nova<\/em>\u201d Expedition (Odhner, 1934), la University Chile Expedition<\/em> (Marcus, 1959) y las Expeditions Antarctiques Fran\u00e7aises en Terre Ad\u00e9lie<\/em> (Vicente & Arnaud, 1974), entre otras.<\/p>\n

En las \u00faltimas d\u00e9cadas, y debido a numerosas campa\u00f1as de investigaci\u00f3n y al establecimiento de bases cient\u00edficas permanentes o estacionales, se ha despertado un gran inter\u00e9s en la investigaci\u00f3n de la biodiversidad marina ant\u00e1rtica (De Broyer et al., 2014; Rauschert & Arntz, 2015). En cuanto a los moluscos nudibranquios, Minichev (1972) estudi\u00f3 la fauna de nudibranquios del mar de Davis, en la remota Ant\u00e1rtida oriental; Cattaneo-Vietti (1991) los nudibranquios del mar de Ross; Kiko et al. (2008) han estudiado algunos aspectos de la biolog\u00eda y distribuci\u00f3n geogr\u00e1fica de Tergipes antarcticus<\/em>, el \u00fanico nudibranquio conocido que desarrolla todo su ciclo en la capa inferior del hielo ant\u00e1rtico. Vald\u00e9s et al. (2012) han estudiado la anatom\u00eda de algunas peque\u00f1as especies de nudibranquios eolid\u00e1ceos, mientras que Moles et al. (2016) han estudiado recientemente las especies ant\u00e1rticas de Doto<\/em>, describiendo una nueva especie. W\u00e4gele es quien se ha distinguido en las \u00faltimas d\u00e9cadas en el estudio de la distribuci\u00f3n geogr\u00e1fica de los nudibranquios am\u00e1rticos (1987), sobre Tritoniella belli<\/em> (1989a), sobre el g\u00e9nero Bathydoris<\/em> (1989b), sobre las especies de Notaeolidia<\/em> (1990a), sobre las especies del g\u00e9nero Austrodoris<\/em> (1990b) y sobre las del g\u00e9nero Tritonia<\/em> (1995). Moles et al. (2017) han estudiado recientemente los huevos gigantes de Bathydoris hodgsoni<\/em> y el desarrollo embrionario de esta especie y de Doris kerguelenensis<\/em>. En un estudio a\u00fan no publicado sobre babosas marinas en el Oc\u00e9ano Austral, se reportan un total de 39 especies de nudibranquios en aguas ant\u00e1rticas (Ballesteros com. pers.)<\/p>\n

En este art\u00edculo se discuten algunos aspectos morfol\u00f3gicos y biol\u00f3gicos de dos especies de nudibranquios que se destacan en el bentos ant\u00e1rtico: Doris kerguelenensis<\/em> y Bathydoris hodgsoni<\/em>, y se aportan datos espec\u00edficos sobre las diferentes fases de su ciclo biol\u00f3gico.<\/p>\n

\"Mapa

Mapa de la Ant\u00e1rtida destacando las principales regiones y \u00e1reas marinas. Adaptado de https:\/\/es.m.wikipedia.org\/wiki\/Archivo:Antarctica_location_map.svg<\/a><\/p><\/div>\n

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Materiales y M\u00e9todos<\/strong><\/h4>\n

Los espec\u00edmenes examinados en este estudio fueron recolectados durante expediciones cient\u00edficas a bordo del buque de investigaci\u00f3n espa\u00f1ol B.I.O. Hesp\u00e9rides (2003) en el mar de Bellingshausen, del buque alem\u00e1n R.V. Polarstern (2003-2004) en el mar de Weddell y durante campa\u00f1as de buceo en la isla Rey Jorge (islas Shetland del Sur) como parte de la campa\u00f1a BENTART 2006.<\/p>\n

La documentaci\u00f3n fotogr\u00e1fica de los animales y sus masas de huevos fue realizada utilizando una c\u00e1mara fotogr\u00e1fica DSLR Konica Minolta Dynax 7D para los espec\u00edmenes de laboratorio y una c\u00e1mara fotogr\u00e1fica Olympus SP350 en caja estanca para\u00a0 las fotograf\u00edas submarinas.<\/p>\n

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Doris kerguelenensis<\/em> (Bergh, 1884)<\/strong><\/h5>\n

Doris kerguelenensis<\/em> (anteriormente clasificada dentro del g\u00e9nero Austrodoris<\/em>) es un nudibranquio ant\u00e1rtico de amplia distribuci\u00f3n, que habita desde la zona infralitoral superior, donde se puede observar f\u00e1cilemente al bucear, hasta profundidades superiores a los 1.500 metros (L\u00e1mina 1). Los ejemplares adultos pueden alcanzar longitudes superiores a los 10 cm. El cuerpo es t\u00edpicamente blanquecino, aunque no son raros los individuos de color crema o amarillento. Tanto los rin\u00f3foros como las hojas branquiales comparten la misma coloraci\u00f3n que el cuerpo. Todo el manto est\u00e1 cubierto de tub\u00e9rculos semiesf\u00e9ricos de tama\u00f1o variable. Esta especie se alimenta de una diversidad de esponjas, incluyendo demospongias como Dendrilla<\/em>, Haliclona<\/em>, Isodictya<\/em> y Sphaerotylus<\/em>, as\u00ed como hexactin\u00e9lidas como Rosella<\/em> y Anoxycalyx<\/em> (MacDonald y Nybakken, 1997).<\/p>\n

W\u00e4gele (1990) revis\u00f3 los espec\u00edmenes tipo de las especies de Austrodoris<\/em>, sinonimizando varias con D. kerguelenensis<\/em>. Garc\u00eda et al. (1993) realizaron un estudio taxon\u00f3mico y anat\u00f3mico de espec\u00edmenes de D. kerguelenensis<\/em> recolectados en el mar de Scotia durante la expedici\u00f3n oceanogr\u00e1fica espa\u00f1ola ANT\u00c1RTIDA 8611. Se han identificado varias mol\u00e9culas, incluyendo el diterpenoide palmadorina y diversos sesquiterpenos, en el manto de ejemplares juveniles y adultos. El papel de estos compuestos en el mecanismo de defensa del animal sigue siendo incierto (Moles et al., 2017; \u00c1vila, 2020).<\/p>\n

Originalmente descrita en las islas Kerguelen, D. kerguelenensis<\/em> ha sido reportada en diversas localidades ant\u00e1rticas y subant\u00e1rticas, incluyendo las islas Shetland del Sur, Orcadas del Sur, isla Bouvet, isla Heard, isla Macquarie, islas Malvinas, y las regiones patag\u00f3nicas de Chile y Argentina. Si bien existen numerosos sin\u00f3nimos para esta especie (WoRMS, 2024), estudios moleculares recientes realizados por Maroni, Baker et al. (2022) y Maroni et al. (2022) han revelado que D. kerguelenensis<\/em> es un complejo de especies que comprende al menos 29 especies distintas, cuyas descripciones formales est\u00e1n actualmente pendientes.<\/p>\n

\"L\u00e1mina<\/p>\n

L\u00e1mina 1<\/strong>.\u00a0 Doris kerguelenensis<\/em> (Bergh, 1884). \u00a0 \u00a0 A.<\/strong> Fotograf\u00eda submarina de un ejemplar sobre el alga Himantothallus grandifolius<\/em> en la isla Rey Jorge (islas Shetland del Sur), a 10 m de profundidad. B.<\/strong> Fotograf\u00eda submarina de un ejemplar en un fondo lodoso en la isla Rey Jorge, a 20 m de profundidad. C.<\/strong> Detalle de la regi\u00f3n anterior, mostrando los rin\u00f3foros y tub\u00e9rculos dorsales. D, E.<\/strong> Hojas branquiales. Fotograf\u00edas de M. Ballesteros.<\/em><\/p>\n

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Ciclo Biol\u00f3gico de Doris kerguelenensis<\/em> (L\u00e1mina 2, Figura 1)<\/strong><\/h5>\n

Doris kerguelenensis<\/em> presenta desarrollo directo, sin pasar por una etapa larvaria pel\u00e1gica. Los individuos sexualmente maduros depositan sus huevos en una masa en forma de cinta de cierta consistencia, formando un c\u00edrculo casi completo de aproximadamente 7 cm de di\u00e1metro. La cinta tiene 28 mm de ancho, de los cuales 22 mm est\u00e1n ocupados por los huevos, y la porci\u00f3n restante consiste en una membrana semitransparente. La matriz que rodea los huevos y las c\u00e1psulas es semitransparente, mientras que los embriones son amarillentos, dado este tono general al huevo. Hay unas 13-15 c\u00e1psulas dispuestas en una sola capa formando filas oblicuas a lo ancho de la cinta, excepto en los extremos, y hay unas 25-28 c\u00e1psulas por cm\u00b2 de cinta, lo que resulta en un total de aproximadamente 2.000 huevos por masa. Las c\u00e1psulas son cuadrangulares o ligeramente romboidales, con una base plana de 2 x 2 mm y una altura de 3 mm. El extremo distal es redondeado.<\/p>\n

El desarrollo embrionario dentro de las c\u00e1psulas es as\u00edncrono, observ\u00e1ndose embriones en diversas etapas, desde la divisi\u00f3n en dos c\u00e9lulas, otros en 4 c\u00e9lulas y otros en hasta 8 c\u00e9lulas o estadios m\u00e1s avanzados. Tambi\u00e9n hay capsulas vac\u00edas sin embriones. Los embriones son de color crema y est\u00e1n rodeados por un material amarillento que podr\u00eda ser nutritivo. En las etapas m\u00e1s avanzadas, se pueden observar por transparencia a los juveniles dentro de las c\u00e1psulas, con las papilas del manto y el pie visibles en la lupa binocular. Los juveniles reci\u00e9n eclosionados muestran un movimiento lento y miden aproximadamente 3 mm de longitud, mostrando ya rin\u00f3foros, ojos claramente visibles, tuberculos dorsales y esp\u00edculas del manto. Las branquias a\u00fan no est\u00e1n desarrolladas en esta etapa.<\/p>\n

Utilizando la ecuaci\u00f3n de Thompson y Jarman (1986) que tiene en cuenta el tama\u00f1o de los huevos y la temperatura del agua, Moles et al. (2017) estimaron que el per\u00edodo de desarrollo embrionario de esta especie podr\u00eda durar algo m\u00e1s de un a\u00f1o.<\/p>\n

Las diversas etapas del ciclo de vida de esta especie se ilustran en la figura a continuaci\u00f3n:<\/p>\n

\"L\u00e1mina<\/p>\n

L\u00e1mina 2<\/strong>.\u00a0 \u00a0 Ciclo de vida de Doris kerguelenensis. A.<\/strong> Ejemplar adulto de la isla Rey Jorge (islas Shetland del Sur). B.<\/strong> Masa de huevos de un ejemplar del mar de Weddell. C.<\/strong> Detalle de huevos dentro de la masa, mostrando embriones en etapas tempranas y juveniles m\u00e1s desarrollados. D.<\/strong> Detalle de un huevo con un juvenil completamente desarrollado listo para eclosionar. E.<\/strong> Juvenil reci\u00e9n eclosionado. F.<\/strong> Juvenil de la isla Rey Jorge. Fotograf\u00edas de M. Ballesteros.<\/em><\/p>\n

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\"Figura<\/p>\n

Figura 1<\/strong>.\u00a0 \u00a0 \u00a0Doris kerguelenensis.\u00a0 <\/em>A.<\/strong> Cinta ov\u00edgera completa. B.<\/strong> Detalle de una secci\u00f3n longitudinal de la cinta ov\u00edgera. C.<\/strong> Detalle de c\u00e1psulas ov\u00edgeras con embriones en etapas tempranas (2, 4 u 8 c\u00e9lulas). D.<\/strong> C\u00e1psulas ov\u00edgeras con embriones en forma juvenil. E.<\/strong> Juvenil reci\u00e9n eclosionado, con detalle de tub\u00e9rculos dorsales y esp\u00edculas del manto. Ilustraciones originales de M. Ballesteros.<\/em><\/p>\n

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Bathydoris hodgsoni<\/em>\u00a0 Eliot, 1907<\/strong><\/h5>\n

El g\u00e9nero Bathydoris <\/em>comprende siete especies v\u00e1lidas (WoRMS, 2024), que habitan en entornos fr\u00edos y profundos. En la Ant\u00e1rtida, solo se han citado dos especies de este grupo B. hodgsoni<\/em> y\u00a0Prodoris clavigera<\/em>, esta \u00faltima reclasificada en el g\u00e9nero Bathydoris<\/em> por su similitud morfol\u00f3gica.<\/p>\n

Bathydoris hodgsoni<\/em> es un nudibranquio de distribuci\u00f3n circumpolar que puede alcanzar longitudes de hasta 20 cm. La coloraci\u00f3n del cuerpo varia del blanco sucio al rojizo o marr\u00f3n, especialmente en los individuos de mayor tama\u00f1o (L\u00e1mina 3). Una caracter\u00edstica distintiva de esta especie son las numerosas protuberancias dorsales con forma de pera. Estas protuberancias se desprenden f\u00e1cilmente, resultando a veces specimens con el dorso casi descubierto, particularmente aquellos recolectados mediante redes de arrastre.<\/p>\n

El manto de B. hodgsoni<\/em> contiene un sesquiterpeno bioactivo, el hodgsonal, que se cree que es sintetizado por el propio animal. Se piensa que este compuesto sirve como mecanismo de defensa contra el principal depredador de los mares ant\u00e1rticos, la estrella de mar Odontaster validus<\/em>\u00a0(\u00c1vila et al., 2000).<\/p>\n

W\u00e4gele (1989b) realiz\u00f3 un estudio anat\u00f3mico detallado de B. hodgsoni<\/em>, mientras que Moles et al. (2017) investigaron la histolog\u00eda y la biolog\u00eda reproductiva de la especie.<\/p>\n

\"L\u00e1mina<\/p>\n

L\u00e1mina 3<\/strong>. Bathydoris hodgsoni<\/em> Eliot, 1907. A<\/strong> y\u00a0B<\/strong>. Especimen de tama\u00f1o medio del Mar de Weddell, montrando las protuberancias dorsales intactas. C<\/strong>. Detalle de las hojas branquiales (se\u00f1aladas con una flecha), con la papila anal visible detr\u00e1s. D<\/strong>. Especimen de gran tama\u00f1o sin la mayor\u00eda de las protuberancias dorsales. Fotos de M. Ballesteros.<\/em><\/p>\n

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Ciclo biol\u00f3gico de B. hodgsoni (L\u00e1mina 4, Figura 2)<\/strong><\/h5>\n

El ciclo biol\u00f3gico de B. hodgsoni<\/em> presenta rasgos notables que lo distinguen no solo de otros moluscos, sino potencialmente de todos los invertebrados marinos, como se\u00f1alaron Moles et al. (2017):<\/p>\n